生物工程学报  2021, Vol. 37 Issue (8): 2645-2657
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引用本文
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表观调控包括DNA甲基化和染色质修饰等(例如甲基化、乙酰化、泛素化和磷酸化等)，可调控植物多个发育过程[1-4]。其中甲基化修饰研究较多，而乙酰化修饰主要集中在对组蛋白乙酰转移酶(Histone acetyltransferases，HATs) 的功能研究上，对组蛋白去乙酰化酶(Histone deacetylases，HDACs) 的研究相对较少。组蛋白修饰主要通过改变染色质结构和(或) 招募调节因子来实现其功能[5-8]。例如，乙酰化作用是研究最多的翻译后修饰之一，乙酰基上的负电荷和组蛋白的正电荷中和，这导致组蛋白和DNA之间的相互作用减弱，从而使染色质更容易接近[9]。乙酰基可通过组蛋白乙酰转移酶沉积，还可通过组蛋白去乙酰化酶去除。一般来说，低乙酰化组蛋白与基因抑制有关，而高乙酰化组蛋白与基因激活有关[10]。
HDACs在植物发育中起着非常重要的作用，近年来受到越来越多的关注。HDACs可以分为3个家族：Reduced Potassium Dependency 3 (RPD3)家族、Histone Deacetylase 2 (HD2) 家族和Silent Information Regulator 2 (SIR2) 家族。RPD3家族同源于酵母Reduced Potassium Dependency 3，其存在于所有真核生物中，并被广泛研究[11]。HD2家族最初在玉米中发现[12]，可能只存在于植物中[13-14]。结构独特的SIR2家族成员(Sirtuins) 同源于酵母Silent Information Regulator 2 (SIR2)，其发挥作用依赖于尼古丁腺嘌呤二核苷酸(Nicotine adenine dinucleotide，NAD) 作为辅助因子[15]。从水稻、拟南芥和其他物种中鉴定了许多HDACs，目前对PRD3家族研究最广。本文对拟南芥PRD3家族进行了较为系统的综述，为深入研究HDAC成员的功能和作用机制提供借鉴。
1 RPD3家族及其成员在拟南芥中已鉴定出18个HDACs，其中12个属于RPD3家族[16]。RPD3家族所有成员都有一个独特的组蛋白去乙酰化酶结构域(图 1A)[11]。基于序列相似性，将RPD3家族进一步划分为3大类：第Ⅰ类包括HDA19、HDA6、HDA7和HDA9 (图 1B)，目前研究最为集中；第Ⅱ类包括HDA5、HDA15和HDA18 (图 1B)；HDA2为第Ⅲ类(图 1B)。HDA8、HDA14、HDA10和HDA17是RPD3家族未分类成员，但是HDA10和HDA17与HDA9具有相似性。在这个蛋白家族中存在着大量的结构多样性。除了保守的HDAC结构域，3个RPD3家族成员(HDA6、HDA7和HDA9) 具有聚苷酸区域，5个成员(HDA6、HDA9、HDA15、HDA10和HDA17) 具有天冬氨酸富集区，HDA15具有RanBP2型锌指结构，HDA18具有coiled-coil结构域[11]。
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| 图 1 拟南芥RPD3家族结构域及进化树分析[11] Fig. 1 Domain organization and phylogenetic trees of RPD3 family in Arabidopsis thaliana[11]. (A) Domain organization of RPD3 family in Arabidopsis thaliana. The conserved HDAC domain and its active deacetylase sites are marked in green and red, respectively. ∗ represents one of the multiple isoforms of HDA2. The residues 268–387 are missed in HDA2 isoform 2 and there is also a change at residue 253 from NRVYILDMY to SMIKTLYIS. However, the residues 208–235 are missing in HDA2 isoform 3. HDA17 (At3G44490) is very similar to HDA9, so it is not shown. G and D represent high glycine and aspartate. CC and Zn represent a coiled-coil domain and a zinc finger domain, respectively. (B) Phenotypic tree of RPD3 family based on amino acid sequence in Arabidopsis thaliana. |
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就氨基酸序列而言，拟南芥HDA10和HDA17基本上是相同的。序列比对显示，HDA10和HDA17几乎是HDA9羧基末端序列的重复，这可能是由于进化过程中HDA9基因的不完全重复造成。此外，HDA10和HDA17不包含脱乙酰基酶结构域，表明它们可能不具有该功能。HDA7仅发现其对雌配子体发育和胚胎发生至关重要[17]。HDA14仅发现其与脂-微管蛋白相关[18]。HDA18也仅发现其与根表皮发育模式相关，其可以直接结合并调控几个与根细胞模式相关的激酶基因的表达[19]。另外，HDA6、HDA9和HDA19具有开花调控功能。
2 RPD3家族调控开花 2.1 HDA6调控开花的机制拟南芥HDA6的突变体axe1-5及其RNA干扰(RNA interference，RNAi) 转基因植株表现出比野生型更高的乙酰化水平，由此可见HDA6影响组蛋白乙酰化水平。axe1-5和HDA6-RNAi植株在长日照和短日照条件下均表现为晚花；但4 ℃下春化45 d后可改变其晚花表型，使开花时间提前，说明HDA6可通过自主途径调控开花[20]。Flowering Locus C (FLC) 是上述开花途径中的核心抑制因子，拟南芥axe1-5和HDA6-RNAi植株中，FLC的表达水平升高的同时其乙酰化水平也升高，暗示HDA6是FLC染色质去乙酰化所必需的，它很可能抑制FLC的表达[20]。此外，拟南芥axe1-5/flc-3双突变体比axe1-5单突变体早花，但是开花时间晚于flc-3单突变体，表明axe1-5的晚花表型部分依赖于FLC[21]。
在拟南芥突变体fld中，FLC染色质组蛋白H4表现出高乙酰化水平，提示Flowering Locus D (FLD) 也可能作为HDAC复合物的一个组成部分参与FLC染色质的脱乙酰化作用[22]。Yu等研究表明，拟南芥HDA6能与FLD互作形成蛋白复合体并调控开花，FLD蛋白的SWIRM结构域与HDA6羧基末端区域能够介导彼此之间蛋白互作[21]。FLD编码参与H3K4去甲基化的人类Lys-Specific Demethylase1 (LSD1) 的同源基因[23]。染色质免疫沉淀(Chromatin immunoprecipitation，ChIP) 显示，拟南芥HDA6与几个潜在靶基因的染色质结合，包括FLC和MADS-AFFECTING FLOWERING 4 (MAF4)[21]。此外，在拟南芥hda6和fld 植株中发现FLC、MAF4和MAF5组蛋白H3乙酰化水平和H3K4三甲基化水平增加[21]。由此表明组蛋白去乙酰化酶和去甲基化酶在开花调控方面具有功能上的相互作用。
另外，拟南芥HDA6也可和HDA5协同调节基因表达，通过与FLC染色质结合显示其去乙酰化酶活性[21, 24]。利用双分子荧光互补(Bimolecular fluorescence complementation，BiFC) 和ChIP发现，HDA5与HDA6相互作用，HDA6与FLD和Flowering Locus VE (FVE) 相互作用[21, 24]。由此表明这些蛋白质可能存在于协同阻遏复合物中以调节FLC表达。
拟南芥HDA6也能与多磷酸肌醇激酶(Inositol polyphosphate multikinase，IPMK) 基因(AtIPK2β) 互作，并减弱HDA6在染色质水平FLC位点的积累。AtIPK2β是拟南芥中发现的一种IPMK，其具有保守的6-/3-激酶活性，与酵母IPK2同源。因为在IPK2缺失酵母中表达AtIPK2β，可部分弥补其生长缺陷[25-27]。拟南芥AtIPK2β通过与FVE相互作用阻断FVE介导的FLC染色质沉默，并抑制FVE在FLC染色质上的积累，促进FLC表达，进而延迟开花。AtIPK2β还与FVE的互作伴侣HDA6相互作用，抑制HDA6在FLC染色质上的积累，调控开花时间[28]。综上可知，HDA6能够与FLD、HDA5、FVE和IPK2β分别形成复合物，可通过多种方式改变组蛋白乙酰化水平，抑制FLC的表达，促进开花。
2.2 HDA19调控开花的机制HDA19与HDA6类似，是拟南芥中最早鉴定的RPD3-Like HDACs之一[29]。拟南芥HDA19基因在植株整个生命周期的所有组织中均有表达，其中在生殖生长阶段表达水平较高[30]。对其功能缺失突变体研究表明，HDA19可调节拟南芥的花发育等[31-32]。在这些功能缺失的hda19株系中观察到广泛的发育异常，如突变体植株较短、花朵异常[31]。拟南芥hda19突变体花朵中花瓣数量变少，雄蕊变短，雄性和雌性繁殖力降低，角果较小且籽粒缺失[32]。由此说明HDA19也参与花发育调控。APETALA2 (AP2) 通过招募转录共抑制子TOPLESS (TPL) 和HDA19从而调控AGAMOUS (AG)、AP3和SEPALLATA3 (SEP3) 的表达，参与花的发育[33]。
在拟南芥中，SIN3-like (SNLs) 蛋白SNL1– SNL6、Regulator of transcription3 (Rxt3) 蛋白同源物Histone Deacetylation Complex1 (HDC1) 已被证明与HDA19、HDA6相互作用[34-35]。Ning等发现，HDA19与HDC1及SNLs形成的复合体以光周期依赖的方式调控开花。在长日照条件下，hda19、hdc1和snl2/3/4突变体的开花时间比野生型晚或接近，而在短日照条件下开花时间比野生型早[36]。全基因组分析表明，hdc1对组蛋白乙酰化和转录的影响与hda19相似，但与hda6不同[36]。由此可见，去乙酰化酶HDA19能通过一些共抑制因子(例如TPL、SNLs和HDC1等) 的桥梁作用，结合更多的开花调控因子，形成高度聚合化的蛋白复合物，调节开花时间。
2.3 HDA9调控开花的机制HDA9通过光周期和春化途径调控开花。拟南芥hda9突变体在短日照条件下早花，而在长日照下其开花时间与野生型相比无显著差异。拟南芥hda9突变后会诱导AGAMOUS-LIKE 19 (AGL19) 基因的大量表达，但对CONSTANS (CO)、SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO 1 (SOC1) 和FLC等开花调控因子的表达无显著影响[37]。染色质免疫沉淀分析表明，hda9突变体在短日照条件下导致AGL19的组蛋白H3K9和H3K27乙酰化水平明显增加[37]。拟南芥AGL19的开花促进作用是独立于CO和FLC开花调控途径的，它能被Polycomb Repressive Complex 2 (PRC2)-EMBRYONIC FLOWER (EMF2) 抑制，但可通过春化作用激活[37]。拟南芥hda9突变诱导的AGL19表达和组蛋白乙酰化水平与长日照条件下的基因表达和组蛋白乙酰化水平相当，表明该基因也受日照长度的调控。拟南芥HDA9通过促进组蛋白H3去乙酰化参与AGL19的短日照抑制，这可能与PRC2-EMF2复合体有关[37]。Kang等进一步证明，在短日照和春化条件下，拟南芥HDA9通过直接靶向AGL19并通过组蛋白去乙酰化抑制该基因的表达，从而延迟开花[38]。当hda9突变之后，AGL19能大量表达，从而促进FLOWERING LOCUS T (FT) 表达，导致提早开花；且在短日照和春化条件下AGL19的表达均会上调[39]。由此表明，去乙酰化酶HDA9可基于作用模型HDA9-AGL19-FT调节开花时间。
另外，Park等提出HOS15-HDA9-EC复合物抑制拟南芥GIGANTEA (GI) 基因转录，进而调控开花[40]。HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENE 15 (HOS15) 含有WD-40重复序列，与人类TRANSDUCIN (BETA)-LIKE 1X-LINKED (TBL1) 具有很高的相似性，后者是组蛋白去乙酰化酶染色质阻遏复合物的组分[41]。在长日照条件下，由于GI表达升高，hos15-2突变体会提早开花[40]。LUX ARRHYTHMO (LUX)是一种DNA结合转录因子，也是Evening Complex (EC) 的组成部分，对于HOS15与GI启动子的结合非常重要。在拟南芥野生型中，HOS15与EC组分LUX、EARLY FLOWERING 3 (ELF3)、ELF4和GI启动子上的组蛋白去乙酰化酶HDA9结合，导致组蛋白去乙酰化以及GI表达降低[40]。在hos15-2突变体中，GI启动子之处的组蛋白乙酰化水平升高，导致GI表达增加[40]。综上可知，HOS15-EC-HDA9组蛋白修饰复合物可介导GI的转录抑制，调节光周期开花。
拟南芥Powerdress (pwr) 和hda9突变体植株表型极为相似，均表现为早期开花。在hda9突变株中AGL19水平升高以及早期开花，这是由于基因组中的组蛋白乙酰化水平升高所致[37-38]。转录分析和ChIP结果表明：拟南芥pwr-2突变体中的AGL19表达水平也较高，且pwr-2和hda9-1中组蛋白H3的乙酰化水平均增加。就AGL19转录水平和开花时间而言，与单突变体相比，在pwr-2 hda9-1双突变体中未观察到协同作用[42]。由此暗示PWR和HDA9在开花时间的调节中通过相同的遗传途径起作用。
HDA9还通过FLC介导的自主途径参与开花调控。拟南芥CURLY LEAF (CLF) 的功能获得型点突变体clf-59D能介导FLC沉默和早花，但是当hda9突变之后会对上述表型起到抑制作用。HDA9参与了CLF-PRC2对FLC的抑制[43-44]。Polycomb group (PcG) 蛋白作为发育基因表达的转录抑制因子，其在植物和动物中高度保守[43-44]。PcG蛋白包括两个不同的多蛋白复合物，即PRC1和PRC2，其中PRC2催化H3K27三甲基化[45-46]。CLF、SWINGER (SWN) 和MEDEA (MEA) 同源于果蝇H3K27甲基转移酶E (z)，其中，CLF在营养生长和发育及从营养生长向生殖生长的转变(如开花) 中起重要作用[47]。由此表明，拟南芥HDA9优先介导H3K27的整个组蛋白去乙酰化，HDA9介导的H3K27去乙酰化是拟南芥基因组中H3K27三甲基化的先决条件。此外，HDA9在Cold Memory Element (CME) 区富集，在FLC处介导H3K27脱乙酰化，与Polycomb伴侣VP1/ABI3-Like 1 (VAL1) 和VAL2等相互作用相似。综上可知，HDA9和CLF-PRC2通过与VAL1或VAL2直接作用，在FLC位点共同介导H3K27脱乙酰化和随后的H3K27me3，从而抑制其表达和调节成花转变[48]。
综上所述，HDA9对开花调控的作用机制较为复杂，例如拟南芥HDA9通过不同的分子作用模型，既可调节开花促进因子AGL19和GI，也可调控开花抑制因子FLC。此外，蒋炜等研究表明，芥菜HDA9还可以直接作用于开花整合子SOC1和AGL24的启动子，调节它们的基因表达[49]。进一步构建突变体发现，芥菜HDA9的第172、174、261位这3个关键活性位点在一定程度上调节它与开花整合子的相互作用[50]。
3 RPD3家族调控逆境应答拟南芥hda19-3和hda19-5突变体植株在干旱和热胁迫条件下的存活率均显著高于野生型，说明HDA19能够调控逆境[51]。此外，拟南芥hda9-1和hda9-2突变体的幼苗比野生型对盐和干旱胁迫的耐受性更高，表明HDA9也参与调节盐和干旱胁迫反应[52]。ChIP分析表明，HDA9通过调节组蛋白H3K9乙酰化，在正常和应激条件下均抑制了许多与水缺乏相关的基因。然而，Baek等和Khan等研究表明，HDA9和PWR正向调控生理干旱胁迫耐受性，pwr和hda9突变体对脱落酸(Abscisic acid，ABA) 诱导的气孔关闭的敏感性降低，而在干旱条件下，HDA9被转录诱导[53-54]。有趣的是，酵母双杂交和免疫共沉淀分析表明，HDA9与转录因子ABA INSENSITIVE 4 (AB14)和ABI3均存在直接相互作用[53-54]。由此表明，PWR-HDA9-ABI4复合物靶向ABA分解代谢和ABA信号基因的位点，调节其组蛋白乙酰化状态和转录[53-54]。干旱胁迫下，突变体hda9和abi4的ABA分解代谢基因CYP707A1 (hda9和pwr) 和CYP707A2 (hda9) 的转录水平确实提高了，而ABA激素水平则降低了。此外，hda9和pwr突变体中CYP707A1位点的H3乙酰化水平增强[54]。Zheng等发现，拟南芥wrky53突变体和HDA9过表达(OE) 植株表现出对盐胁迫更高的敏感性[55]。相反，hda9突变体和WRKY53-OE植株对盐胁迫的抵抗力更强。WRKY53参与经赖氨酸乙酰化修饰的翻译后修饰，HDA9通过介导其赖氨酸去乙酰化抑制了WRKY53的转录活性[55]。
拟南芥HDA9、HDA15和HDA19在植物对环境温度升高的响应中发挥着不同的作用。hda9和hda19突变体在27 ℃时表现为温热不敏感表型，而hda15突变体在20 ℃时表现为组成型的温热诱导表型，在27 ℃时表现为增强的热响应。hda19的突变导致了20 ℃和27 ℃下主要与应激反应相关的基因的上调表达。而hda9在20 ℃时导致大量基因表达差异，在27 ℃时导致温敏基因诱导受损。此外，与hda9一样，hda15突变也导致许多代谢基因的上调和初级代谢产物的积累[56]。在20 ℃时，HDA15与热感标记基因相关，而当温度升高到27 ℃时，这种关联减弱[56]。由此说明HDA15是正常温度下植物热响应基因的直接抑制因子。
拟南芥HDACs也参与了光调控基因的表达。HDA15发生突变后则增加叶绿素生物合成和光合基因表达[57-58]。全基因组组蛋白修饰分析显示，光合作用基因的激活与H3K9和H3K27在光照下的动态乙酰化相关[59]。在红光和远红光条件下，HDA15通过与ELONGATED HYPOCOTYL 5 (HY5) 相互作用抑制拟南芥下胚轴伸长[60]。此外，HDA15也能与NUCLEAR FACTOR-YC (NF-YCs)在光照条件下相互作用，共同靶向下胚轴伸长相关基因的启动子，调节其染色质上的组蛋白H4乙酰化水平，从而抑制基因表达[61]。此外，拟南芥HDA9突变后导致下胚轴缩短，光响应基因表达增加。拟南芥HDA9还介导了热形态发生，HDA9在高温下稳定，并介导YUCCA8 (YUC8)位点的组蛋白去乙酰化，YUC8是生长素生物合成中的限速酶。但是，在避光过程中HDA9不干扰下胚轴伸长[62]。
HDA9和HOS15一同参与介导免疫反应。HOS15通过HDA9起作用，通过降低细胞内免疫受体Nod-Like Receptor (NLR) 基因SUPPRESSOR OF npr1-1、CONSTITUTIVE 1 (SNC1) 基因座处的H3K9ac丰度直接抑制SNC1的表达。此外，在病原体侵袭下，HOS15组成性抑制SNC1表达，而HDA9抑制SNC1表达[63]。HDA6也参与病原菌防御反应，具有自发防御反应的hda6的等位基因shi5突变体对细菌病原丁香假单胞菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000 (Pst DC3000) 的抗性增强，组成性激活病原应答基因PATHOGENESIS RELATED 1 (PR1)、PR2等的表达，其启动子组蛋白乙酰化水平升高[64]。
4 RPD3家族参与调控激素响应拟南芥HDA6能够参与茉莉酸(Jasmonic acid，JA) 响应。HDA6可与F-box蛋白CORONATINE INSENSITIVE 1 (COI1) 相互作用，该蛋白与介导JA的植物防御反应有关，表明HDA6在植物与病原体相互作用中可能发挥作用[65]。在拟南芥hda6突变体、axe1-5和HDA6-RNAi植株中，JA响应基因PLANT DEFENSIN 1.2 (PDF1.2)、VEGETATIVE STORAGE PROTEIN 2 (VSP2)、JASMONATE INSENSITIVE 1 (JIN1) 和ERF1的表达下调[20]。拟南芥HDA19基因的表达也可以被乙烯和JA诱导[66]。此外，HDA19在拟南芥中的过表达诱导了乙烯和JA调节的PR基因表达，并增强对病原体甘蓝链格孢菌的抗性[66]。
Song等的最新研究提供了直接的证据表明HDACs参与了脱落酸和非生物胁迫反应[67]。此外，拟南芥APETALA2/ethylene-responsive element binding protein (AP2/EREBP) 的转录阻遏物ETHYLENE RESPONSE FACTOR 7 (ERF7) 能够与SWI-independent 3 (Sin3) 相互作用，而后者又能与HDAC相互作用。另外，HDA15也能通过与MYB96相互作用，抑制ABA信号的负调控因子[68]。
拟南芥HDA6也可以与BR-INSENSITIVE 2 (BIN2) 相互作用，并使BIN2脱乙酰化，从而抑制其激酶活性并增强植株中油菜素类固醇(Brassinosteroid，BR) 信号传导[69]。Kim等研究发现，由进化上保守的ERF-associated amphiphilic repression (EAR) 基序介导的BRI1-EMS- SUPPRESSOR 1 (BES1)/BRASSINAZOLE RESISTANT 1 (BZR1)-TPL-HDA19蛋白复合物的形成对于植物中广泛的BR反应至关重要[70]。综上表明，HDA6、HDA19和HDA15可能在多种激素调控途径中发挥着不同的作用。
5 RPD3家族参与果实和种子发育调控Yuan等发现HDA6与HDA9在调节拟南芥长角果中的瓣膜细胞伸长方面存在冗余的作用[71]。hda6单突变体没有表现出预期的长角果表型，但hda6 hda9双突变体的长角果表现为更严重的凸起；拟南芥hda9突变体中角果的瓣膜细胞比野生型更长，在hda9株系中HDA6的缺失增强了瓣膜细胞的延伸表型[71]。
Zhou等研究表明，拟南芥HIGH-LEVEL EXPRESSION OF SUGAR-INDUCIBLE GENE2- LIKE1 (HSL1) 之所以能抑制种子成熟基因的表达，其部分原因是HSL1能与HDA19相互作用。HSL1/HDA19之间的互作具有惊人的特异性。即便是HSL1同源物HIGH-LEVEL EXPRESSION OF SUGAR-INDUCIBLE GENE 2 (HSI2)，也不与HDA19结合[72]。此外，拟南芥HSI2与HDA6之间存在特异性关联，但与HDA19不相关。HSI2通过募集MEDIATOR (MED) 亚基MED13和HDA6来调节拟南芥子叶的胚胎性状[73]。而拟南芥HDA9会对发芽产生负调控，并可能通过组蛋白去乙酰化作用的转录抑制，从而抑制干种子中的幼苗性状[74]。Gu等研究表明HDA15通过与PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR1 (PIF1) 相互作用，并共同靶向参与种子萌发的基因，降低这些基因在吸胀种子中的组蛋白H3乙酰化水平，进而抑制种子发芽[75]。
6 RPD3家族调控叶离体分化和叶片衰老Lee等发现组蛋白去乙酰化是拟南芥从叶片外植体形成愈伤组织所必需的[76]。用曲古抑菌素A (Trichostatin A，TSA) 处理导致愈伤组织诱导培养基(Callus-inducing medium，CIM) 上的愈伤组织形成缺陷。基因表达谱分析显示，愈伤组织中HDA9、HDT1、HDT2、HDT4和SRT1在内的HDAC基因均显著上调[76]。当hda9或hdt1突变后表现出愈伤组织形成的能力降低，可能是由于其在调节生长素、胚胎和分生组织发育信号中起作用[76]。
与野生型相比，拟南芥axe1-5和HDA6-RNAi植株叶片寿命明显增加。衰老相关基因SENESCENCE-ASSOCIATED GENE 12 (SAG12) 和SENESCENCE 4 (SEN4) 的表达在axe1-5和HDA6-RNAi植株中也被下调[20]。Chen等研究表明，HDA9和含SANT域的蛋白质PWR作为叶片衰老的新型调节因子，HDA9通过调节衰老相关基因的表达来促进叶片衰老。全基因组分析表明，HDA9直接与关键的负调因子的启动子结合，而这种结合需要PWR参与[77]。
7 RPD3家族调控生物钟此外，RPD3家族还可以调控生物钟。这方面的研究报道目前主要集中于HDA6和HDA9两个成员。拟南芥HDA6与Lysine-Specific Demethylase 1 (LDL1)-like蛋白LDL1/2相互作用，并通过组蛋白去甲基化和去乙酰化作用共同调节TIMING OF CAB EXPRESSION 1 (TOC1) 表达，进而调控生物钟[78]。HDA6还与共抑制因子TPL及PSEUDO RESPONSE REGULATORs (PRRs) 共同作用，以实现昼夜节律控制的功能[79]。另外，拟南芥HDA9与EC组分ELF3特异性互作，并使HDA9结合到TOC1启动子处。HDA9可能促进TOC1启动子处的染色质结构封闭，从而导致其在夜间的表达下降[80]。
8 总结与展望去乙酰化酶RPD3家族成员在植物发育中具有多方面的功能，例如调控开花、逆境响应、种子成熟与休眠调控等[81]。值得注意的是，不同HDAC在开花调控中的功能可能存在冗余，也可能完全相反。例如，拟南芥HDA6、HDA9和HDA19三者都属于RPD3亚家族中的第Ⅰ类，具有保守的HDAC结构域，且HDA6和HDA9均存在聚苷酸区域。但是，拟南芥HDA6和HDA19均表现为促进开花，而HDA9抑制开花。由此可见，不同HDACs在功能上的差异及其分子机制值得进一步研究。虽然目前已发现芥菜HDA9可通过开花整合子SOC1和AGL24调节开花[49-50]，但RPD3家族其他成员(例如HDA6) 在芥菜等作物中的功能和分子机制如何呢？另外，为什么HDA7和HDA17两者分别调控不同配子(雌配子和雄配子) 的发育，促使它们功能差异的精细分子机制究竟是什么？这些有待深入研究。
RPD3家族的HDAC成员如何感知环境及发育信号，进而调控植物生长发育呢？蛋白复合物的形成是HDAC的标志性特征，因此蛋白复合物及其表观调控成为诠释HDAC作用机制的关键切入点[82-83]。这些蛋白可能是伴侣蛋白、染色质关联蛋白或转录因子，它们对蛋白质的正确折叠、输入到特定的组织内以及招募到目标位点至关重要[81]。最近的研究已经揭示了植物HDAC的几个重要辅助因子，例如拟南芥HDA6与FLD互作，通过调控FLC组蛋白乙酰化水平，进而调控开花[21]。但是，还有更多的复合物有待发现。例如，HDA9和HDA15有可能也像HDA6一样参与茉莉酸激素响应途径，但它们能否与COI1形成复合物目前仍不清楚。在青花菜中已发现HDA9与CCX1之间存在间接作用调控花蕾衰老[84]，但是，PWR等蛋白是否为青花菜HDA9和CCX1之间的桥梁元件呢？HDA9-PWR-CCX1是花蕾衰老调控的关键复合物吗？这也需要深入研究。
Yu等在hda6和fld突变体植株中发现FLC、MAF4和MAF5组蛋白H3乙酰化水平和H3K4三甲基化水平增加，表明组蛋白去乙酰化酶和去甲基化酶在开花调控方面具有功能上的相互作用[21]。酵母双杂交和蛋白免疫沉淀分析表明，拟南芥HDA19与组蛋白甲基化酶SUVH5能够相互作用，调节种子休眠[85]。当HDA19突变后能加深种子休眠，SUVH5突变之后也有类似效果，而且hda19 suvh5双突变体的效果显著强于单突变体。这与H3组蛋白乙酰化水平增加以及H3K9双甲基化降低有关[85]。但是，RPD3去乙酰化酶家族其他成员(例如HDA6和HDA15) 是否也能与去甲基化酶互作调控种子休眠？这仍不清楚，也值得研究。另外，除了HDA6和HDA9之外，RPD3家族其他成员(例如HDA19) 是否也通过去乙酰化和去甲基化协同作用，参与昼夜节律调控，从而影响植物光周期响应？这些也尚待研究。再者，RPD3家族介导的乙酰化修饰是否还能与甲基化以外的其他组蛋白修饰(例如磷酸化、泛素化) 协同作用，从而调节植物发育呢？这也是一个非常有趣的问题。
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