2025, Vol. 41中国科学院微生物研究所、中国微生物学会主办
文章信息
- 安帅丞, 毕江涛, 李功, 毛瑞璠, 刘鹏, 惠治兵, 苏小琴
- AN Shuaicheng, BI Jiangtao, LI Gong, MAO Ruifan, LIU Peng, HUI Zhibing, SU Xiaoqin
- 土壤调理剂对赤霞珠根际细菌群落的影响
- Soil conditioners affect rhizospheric bacterial communities of Cabernet Sauvignon
- 生物工程学报, 2025, 41(6): 2432-2450
- Chinese Journal of Biotechnology, 2025, 41(6): 2432-2450
- CSTR: 32114.14.j.cjb.240464
- DOI: 10.13345/j.cjb.240464
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文章历史
- Received: June 4, 2024
- Accepted: January 24, 2025
- Published: May 29, 2025
引用本文
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2. 宁夏大学 生态环境学院, 宁夏 银川 750021
2. School of Ecology and Environment, Ningxia University, Yinchuan 750021, Ningxia, China
宁夏贺兰山东麓是我国集中连片规模最大的酒庄酒产区，也是世界葡萄酒“明星产区”。随着产业的快速发展，葡萄种植区土壤盐渍化凸显，在一定程度上影响着产业的可持续健康发展[1-3]，改良修复盐渍化土壤成为产区生态环境建设的重点[4]。
土壤调理剂又称土壤改良剂，用于改良土壤结构、降低盐碱危害、调节酸碱度、改善水分状况和修复污染土壤等[5]。目前，许多研究以工农业废弃物、矿石、贝类、腐殖酸和纤维素等作为原辅料，研发出了一系列结构和功能不同的土壤调理剂，并在茶叶、烤烟、蔬菜、水稻等作物上获得了良好效果[6-10]。在葡萄种植方面，张宗勤等[11]利用5种土壤调理剂研究了其对土壤改良和葡萄生长的影响。程昱润等[12]开展了微生物肥料对贺兰山东麓土壤盐渍化特征及酿酒葡萄品质的影响。Cataldo等[13]利用堆肥和斜发沸石研制的新型土壤调理剂，陈正道等[14]利用“土沃宝”土壤调理剂，开展了对葡萄园土壤、葡萄产量和品质的影响研究。史蛟华等[15]研究了土壤调理剂对盐碱地葡萄K+、Na+运转的影响。高文胜等[16]开展了土壤调理剂(硅钙钾镁肥)不同用量对土壤理化性质和葡萄产量及其品质的影响。郭洁等[17]开展了不同用量BGA土壤调理剂(天然有机复合物)在贺兰山东麓3a生酿酒葡萄上的应用效果试验。目前，土壤调理剂对葡萄地改良和修复的研究大多集中在对障碍土壤和葡萄产量及品质的影响方面，但对酿酒葡萄土壤微生物群落影响的研究相对较少，特别是针对宁夏贺兰山东麓酿酒葡萄次生盐渍化土壤微生物群落结构和功能方面的影响研究鲜有报道。土壤微生物是联系陆地生态系统中地上-地下部分的关键纽带，对生态、环境和农业生产具有重要影响[18-20]。根际微生物的构建、调控、优化是植物生长和生产力的关键驱动力，是推动和支撑农业绿色发展的重要途径[21]。组学技术(omics technologies)的不断发展和多学科的交叉融合为根际微生物群落研究提供了新的机遇[22-25]。土壤调理剂作为根际微生物群落结构和功能的一种重要调节手段和机制，能够使植物在不同的胁迫条件下更具生产力和适应力[26]。因此，本试验针对宁夏回族自治区葡萄酒产业发展中存在的土壤盐渍化问题，以宁夏酿酒葡萄主栽品种赤霞珠根际细菌群落为研究对象[27]，利用餐厨固废和工农业废弃物复配新型土壤调理剂，开展其对根际细菌群落结构和功能的影响，聚焦根际细菌群落结构和功能特征、环境因素对物种多样性的影响、群落结构与葡萄产量和品质的关系及其关键物种的潜在作用，以期为调理剂在酿酒葡萄产区盐渍化土壤改良与修复中的应用提供微生物学依据。
1 材料与方法 1.1 试验设计试验于2022年4月22日开始，试验田设置在宁夏农垦枸杞研究院有限公司酿酒葡萄种植基地，试验设置5个处理：T1 (CK)、T2 (常规施肥：化肥375 kg/hm2+生物有机肥2 700 kg/hm2)、T3 (化肥减施30%+有机型含钙土壤调理剂2 700 kg/hm2)、T4 (化肥减施30%+有机型含硅土壤调理剂2 700 kg/hm2)、T5 (化肥减施30%+有机型含镁土壤调理剂2 700 kg/hm2)，每个处理重复3次，共15个小区。化肥为尿素、磷酸二铵和硫酸钾镁，施用量共375 kg/hm2。化肥和生物有机肥购自当地市场，调理剂为课题组自制。土壤调理剂有机物料主要为牛粪、餐厨固废(高温预处理)和腐殖酸等，无机物料主要为氮磷肥、红黏土、沸石、脱硫石膏(CaO≥25%)[28]、煤矸石(SiO2≥36%)[29]、麦饭石(SiO2≥60%)[30]等。将有机和无机物料复配造粒出分别含脱硫石膏、煤矸石、麦饭石的有机型含钙土壤调理剂、有机型含硅土壤调理剂和有机型含镁土壤调理剂，调理剂pH<7.0。酿酒葡萄品种为赤霞珠，树龄6a，南北行向定植，葡萄整形方式为长稍修剪倾斜上架，树势均匀，株行距0.6 m×3.0 m，小区面积136 m×3.0 m=408 m2，化肥和生物有机肥、化肥和土壤调理剂分别条施于树干两侧30 cm处的施肥沟，各小区修剪、灌溉、病虫害防治等田间管理措施均一致。
1.2 土壤样品采集随机选择5棵植物，将酿酒葡萄园土壤表面上的残留物清除掉，用消毒后的土铲垂直地将土壤剖开，在0–20 cm深度的根部附近进行采样，每个处理采集0.5 kg，并将其保存在密封袋，带回实验室备用。一部分土样置于离心管在–80 ℃冰箱保存用于细菌扩增子测序，另一部分自然风干后用于理化性质测定。
1.3 土壤环境因子测定方法土壤有机质(soil organic matter, SOM)使用重铬酸钾外加热法测定，土壤全氮(total nitrogen, TN)使用凯氏定氮法测定，土壤全磷(total phosphorus, TP)采用硫酸-高氯酸消解钼锑抗比色法测定，土壤全钾(total potassium, TK)使用氢氧化钠熔融火焰分光光度法测定，土壤pH使用pH计法测定，土壤电导率(electrical conductivity, EC)使用玻璃电极法测定，土壤碱解氮(available nitrogen, AN)采用碱解扩散法测定，土壤有效磷(available phosphorus, AP)采用碳酸氢钠浸提钼锑抗比色法测定，土壤速效钾(available potassium, AK)采用乙酸铵浸提火焰分光光度法测定[31]。
1.4 葡萄产量和品质指标测定方法2022年10月2日开始收获果实，实测每个小区产量，然后折合单位面积产量；从果穗上、中、下部位随机采集20粒葡萄计算百粒重，并测定葡萄品质。可溶性固形物含量利用手持糖量计测定，可滴定酸用NaOH滴定法测定，单宁用福林-丹尼斯法进行测定，总酚用福林-肖卡法测定，花色苷用pH示差法测定[32]。
1.5 土壤总DNA提取、PCR扩增和文库构建方法土壤基因组DNA提取采用CTAB标准流程，利用琼脂糖凝胶电泳检测DNA纯度和浓度，取适量的样本DNA于离心管中，使用无菌水稀释至1 ng/μL。16S rRNA基因高变区V3–V4扩增通用引物为341F (5′-CCTAYGGGR BGCASCAG-3′，其中Y为C/T、R为A/G、B为C/G/T、S为C/G)和806R (5′-GGACTACNNGGGTAT CTAAT-3′，其中N为A/G/C/T)。PCR反应体系：dNTP Mixture 4 μL, 10×PCR Buffer (Mg2+ plus) 5 μL，正、反向引物(浓度为2 μmol/L)各1 μL，样品DNA 5 μL，ExTaq酶0.25 μL，ddH2O补至50 μL，充分混匀。取PCR扩增产物用2%琼脂糖凝胶电泳进行检测，对合格的PCR产物进行纯化和定量，目标条带使用Qiagen公司的胶回收试剂盒回收产物，利用TruSeq® DNA PCR-free Sample Preparation Kit构建文库，经Qubit和qPCR定量，用NovaSeq 6000进行测序分析。
1.6 测序数据处理和信息分析从测序的原始下机数据中拆分出各样本数据reads，去除barcode和引物序列后，使用FLASH软件[33]对每个样本的reads进行拼接得到raw tags数据，然后使用Fastp软件[34]对拼接的raw tags过滤得到高质量clean tags序列，通过SILVA物种注释数据库[35]进行比对检测嵌合体序列，并将嵌合体过滤得到有效数据(effective tags)，利用Uparse算法(Uparse v7.0.1001)对所有样本的全部Effective Tags进行聚类[36]，以97%的一致性将序列聚类成为不同的操作分类单元(operational taxonomic units, OTUs)，选取代表性OTUs序列，利用Mothur方法[37]与SILVA138.1的SSU rRNA数据库[38-39]进行物种注释分析(设定阈值为0.8–1)，获得在各个分类水平上的物种信息，最后统计各样本物种组成。
1.7 结构差异分析根据OTUs聚类结果对每个OTU的代表序列进行物种注释，获得样本对应的物种丰富度和多样性信息，利用无度量多维标定(non-metric multidimensional scaling, NMDS)、非参数检验、MetaStat分析方法揭示不同处理细菌群落结构差异[40-42]。
1.8 功能注释利用Tax4Fun软件[43]实现SILVA数据功能注释，然后以SILVA数据库为参考序列聚类出OTU，进而得到功能注释。
2 结果与分析 2.1 土壤调理剂对根际土壤理化性状和葡萄产量与品质的影响 2.1.1 土壤调理剂对根际土壤理化性状的影响在盐渍化土壤中施用调理剂可以补充和改善作物盐碱环境下的养分需求。由表 1可知，T2–T5分别与T1对照相比，酿酒葡萄根际pH值呈升高趋势，其中T4、T5与T1比较，pH值分别升高4.42%和1.93%，差异显著(P<0.05)。T2常规施肥处理与T1比较，根际AP增加53.47%，差异显著(P<0.05)。T3调理剂处理与T1比较，根际OM增加25.22%、AP增加71.30%、TP增加3.00%，差异显著(P<0.05)。T4处理根际AN略有增加。T3–T5调理剂处理根际TK比对照分别增加6.14%、0.73%、6.61%，差异显著(P<0.05)。总体上，调理剂处理根际pH升高，根际营养水平显著提高，但不同调理剂在提升根际营养方面各有特点。调理剂处理根际pH升高可能与调理剂成分、调理剂施用量和灌溉等因素有关，需进一步探究。
| Properties | Treatment | ||||
| T1 (CK) | T2 | T3 | T4 | T5 | |
| pH | 8.82±0.05c | 8.83±0.03c | 8.89±0.04bc | 9.21±0.01a | 8.99±0.01b |
| TDS (g/kg) | 0.31±0.00a | 0.32±0.00a | 0.30±0.01b | 0.29±0.00c | 0.32±0.00a |
| OM (g/kg) | 6.82±0.31b | 4.87±0.42c | 8.54±0.85a | 6.95±0.06b | 5.98±0.49bc |
| TN (g/kg) | 0.53±0.00a | 0.49±0.00b | 0.47±0.00c | 0.47±0.01c | 0.41±0.01d |
| TP (g/kg) | 0.18±0.01b | 0.19±0.01b | 0.21±0.00a | 0.23±0.00a | 0.19±0.00b |
| TK (g/kg) | 27.38±0.04d | 28.39±0.03b | 29.06±0.05a | 27.58±0.03c | 29.19±0.06a |
| AN (mg/kg) | 19.95±1.21ab | 24.15±2.02a | 17.50±2.63bc | 21.00±2.22ab | 12.60±1.41c |
| AP (mg/kg) | 6.62±0.23b | 10.16±1.02a | 11.34±0.00a | 6.14±0.17b | 3.78±0.17c |
| AK (mg/kg) | 183.92±1.95ab | 174.10±1.37b | 196.10±1.17a | 143.63±0.59c | 100.30±8.80d |
| The data in the table are displayed as mean±SE, and those without the same letter after peer data indicate significant differences between treatments (P<0.05); TDS denotes total dissolved solids. | |||||
调理剂能够改良修复土壤，还可以促进作物生长。由表 2可知，葡萄产量T4和T5处理显著高于T1 (P<0.05)，分别增加了52.17%和111.67%，其中T5最高，且显著高于T2常规施肥(P<0.05)。百粒重T3–T5处理显著高于T1 (P<0.05)，增加了25.16%–46.53%，且T5处理显著高于T2常规施肥。可溶性固形物T5处理含量显著高于T1和T2 (P<0.05)，分别增加了1.05%和11.23%。滴定酸T5处理显著低于T1和T2 (P<0.05)，分别降低了31.57%和44.92%。果实总酚T5处理显著高于T1 (P<0.05)，增加了57.71%。单宁含量T3和T5处理显著高于T1和T2 (P<0.05)，T3比T1和T2分别增加了125.00%和330.43%，T5比T1、T2分别增加了106.82%和295.65%。总糖T4和T5处理高于T1，但差异不显著(P>0.05)。花色苷T5处理显著高于T1和T2 (P<0.05)，分别增加了41.54%和76.92%。由此可以看出，调理剂处理中T5产量和品质最佳。
| Physiological and growth index | Treatment | ||||
| T1 (CK) | T2 | T3 | T4 | T5 | |
| Yield (kg/hm2) | 6 828.45±351.75c | 9 222.25±182.52bc | 9 186.85±557.27bc | 10 390.60±634.94b | 14 453.55±1 428.28a |
| 100-berry weight (g) | 115.45±2.25d | 148.20±3.11bc | 144.50±1.88c | 151.13±0.95b | 169.17±1.36a |
| SSC (%) | 22.93±0.03b | 20.83±0.03c | 18.07±0.07d | 20.73±0.13c | 23.17±0.03a |
| Titratable acidity (%) | 0.95±0.03c | 1.18±0.02b | 1.40±0.03a | 1.15±0.02b | 0.65±0.03d |
| TPC (mg/g) | 2.27±0.08bc | 3.04±0.15ab | 2.12±0.21c | 1.17±0.08d | 3.58±0.49a |
| Total tannin (mg/g) | 0.88±0.07b | 0.46±0.07b | 1.98±0.10a | 0.78±0.12b | 1.82±0.28a |
| TSC (mg/g) | 190.67±6.77a | 190.10±6.13a | 188.74±5.09a | 206.04±3.78a | 194.51±8.09a |
| AC (mg/g) | 1.30±0.08bc | 1.04±0.04cd | 1.63±0.26ab | 0.72±0.04d | 1.84±0.05a |
| The data in the table are displayed as mean±SE, and those without the same letter after peer data indicate significant differences between treatments (P<0.05); SSC stands for soluble solids content, TPC for total phenolic content, TSC for total sugar content, AC for anthocyanin content. | |||||
各样本测序下机序列平均79 965条，拼接序列平均78 562条，有效序列71 053条，有效序列平均长度253 nt，Q30 (测序错误率小于0.1%)平均97.69%，有效序列占原始下机序列88.64%；各样本总有效序列见图 1，其中注释序列(taxon tags)平均68 941条，占总有效序列97.03%，特异性序列(unique tags，在OTU聚类中与任何一条序列的相似度均达不到97%阈值的序列) 2 090条，占总有效序列2.94%，没有注释到的序列(unclassified tags) 22条，占总有效序列0.03%，OTUs平均3 945条。各样本平均注释59个门(phylum)，140个纲(class)，290个目(order)，401个科(family)，632个属(genus)。
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| 图 1 各样本序列和OTUs数量 Fig. 1 Numbers of tags and OTUs for all samples. |
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在门水平上按照相对丰度由高至低排序的物种形成柱形累加图(图 2)，以便直观了解细菌群落物种信息。T1优势菌(相对丰度>10.00%)为变形菌门(Proteobacteria) (相对丰度19.98%)、未确定细菌类群(unidentified_Bacteria) (18.72%)和酸杆菌门(Acidobacteriota) (17.34%)，T2优势菌为变形菌门(18.15%)、未确定细菌类群(16.14%)、酸杆菌门(15.32%)，T3优势菌为变形菌门(24.65%)、未确定细菌类群(14.78%)和酸杆菌门(13.72%)，T4优势菌为变形菌门(24.50%)、未确定细菌类群(13.40%)和酸杆菌门(11.13%)，T5优势菌为变形菌门(23.44%)、未确定细菌类群(17.93%)和酸杆菌门(12.34%)。T3–T5处理组与T1对照比较，优势菌门变形菌门相对丰度增长了17.32%–23.37%，酸杆菌门和未确定细菌类群相对丰度分别减少了20.88%–35.81%和4.22%–28.42%，优势菌门物种构成一致，但相对丰度存在差异。
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| 图 2 门水平物种相对丰度 Fig. 2 Relative abundance of species at phylum level. |
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各处理属水平上相对丰度由高至低排序的物种柱形累加图见图 3。T1优势菌属(相对丰度≥1.00%)为RB41 (相对丰度5.45%)、节杆菌属(Arthrobacter) (2.14%)和假单胞菌属(Pseudomonas) (1.22%)。T2优势菌属为RB41 (5.73%)、节杆菌属(1.58%)和双歧杆菌属(Bifidobacterium) (1.27%)。T3优势菌属为RB41 (5.43%)、假单胞菌属(2.65%)和链球菌属(Streptococcus) (1.78%)。T4优势菌属为乳杆菌属(Lactobacillus) (2.98%)、RB41 (2.95%)和UTBCD1 (2.55%)。T5优势菌属为RB41 (3.39%)、节杆菌属(3.29%)。T2常规施肥处理与T1对照比较，RB41相对丰度增加了4.89%，节杆菌属相对丰度减少了26.17%，双歧杆菌属(Bifidobacterium)相对丰度增加了77.95%；同时，假单胞菌属相对丰度增加了20.49%。T3调理剂处理与T1对照相比，假单胞菌属和链球菌属相对丰度分别增加了63.40%、95.51%。T4处理与T1对照比较，乳杆菌属和UTBCD1相对丰度分别增加了100.00%和77.25%，RB41相对丰度减少了45.87%。T5处理节杆菌属和候选剑线虫杆菌属(Candidatus Xiphinematobacter)相对丰度分别增加了34.95%、86.87%，RB41相对丰度减少了37.80%。调理剂T3–T5处理和T1对照比较，优势菌属构成及其相对丰度均存在差异。
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| 图 3 属水平物种相对丰度 Fig. 3 Relative abundance of species at genus level. |
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通过单个样品的α多样性分析可反映局域均匀生境下细菌群落的丰度和多样性信息。群落OTU数量(abundance-based coverage estimator, ACE)、样本OTU数量(chao1)、测序深度(goods_ coverage)、观测到的物种数(observed_ species)、系统发育多样性(PD_whole_tree)、Shannon和Simpson指数用于估计环境群落α多样性。试验各处理根际细菌群落多样性指数见表 3。调理剂各处理observed_species大小排序为T2>T1>T5>T4>T3，Shannon指数排序为T2>T1>T5>T3>T4，Simpson指数排序为T1=T2=T5>T3>T4，chao1指数排序为T2>T1>T5>T3>T4，ACE指数排序为T2>T1>T5>T3>T4，PD_whole_trees指数排序为T2>T3>T5>T1>T4，goods_coverage均大于98%。根据α多样性指数中反映细菌丰富度和多样性指标的排序比较，各处理排序为T2>T1>T5>T3>T4，表明调理剂处理减少了根际细菌群落α多样性，方差分析显示各处理与T1对照比较差异不显著(P>0.05)。
| Diversity index | T1 | T2 | T3 | T4 | T5 |
| Observed_species | 3 575±201.046a | 3 727±201.878a | 3 312±271.816a | 3 374±185.895a | 3 516±144.617a |
| Shannon | 9.775±0.083a | 9.802±0.159a | 9.540±0.346a | 9.504±0.175a | 9.699±0.137a |
| Simpson | 0.996±0.001a | 0.996±0.001a | 0.995±0.002a | 0.994±0.018a | 0.996±0.001a |
| Chao1 | 4 319.304±430.722a | 4 430.774±374.041a | 3 977.265±400.645a | 3 728.142±193.171a | 4 065.387±307.683a |
| ACE | 4 320.047±405.527a | 4 422.268±319.354a | 3 967.610±351.601a | 3 827.765±241.436a | 4 132.339±266.193a |
| PD_whole_tree | 187.567±0.004a | 211.681±0.003a | 198.458±0.003a | 186.020±0.001a | 189.748±0.002a |
| Goods_coverage | 0.982±8.606a | 0.982±14.273a | 0.984±7.602a | 0.987±10.907a | 0.984±9.039a |
| The data in the table are displayed as mean±SE, and those without the same letter after peer data indicate significant differences between treatments (P<0.05). | |||||
β多样性是对样本间或生境间群落物种多样性进行比较的方法。本试验利用无度量多维标定法将不同样本物种多样性间的差异程度以点的形式反映在多维空间上，通过点与点间的距离表现处理组间或样本组内差异状况如图 4所示，通过克鲁斯卡尔-沃利斯秩和检验反应不同处理间β多样性差异的结果见表 4。从图 4可知样本间细菌物种多样性在多维空间存在一定的距离(应力值<0.2)，T1对照各样本主要位居第3象限，T2处理各样本主要位居第4象限，T3各样本位居第2象限，T4各样本主要位居第1象限，T5各样本位居第3象限，T5和T3处理与T1对照之间细菌群落遗传距离较近，T4和T2处理与T1细菌群落遗传距离较远。由表 4可知，T4处理与T1对照比较，细菌群落β多样性差异极显著(P<0.01)，T4与T2处理之间比较差异显著(P<0.05)。
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| 图 4 无度量多维标定分析 Fig. 4 Analysis of non-metric multidimensional scaling. The dots in the diagram represent samples, and samples within the same treatment use the same color. Stress less than 0.2 indicates NMDS can accurately express the difference between the samples. Horizontal axis is multidimensional scaling 1 (MDS1), vertical axis is multidimensional scaling 2 (MDS2). 图中各点表示样本，同一处理组内的样本使用同一种颜色；应力值(stress)=0.11<0.2，表明无度量多维标定分析可以准确反映样本间的差异程度。横坐标为多维标定1，纵坐标为多维标定2。 |
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| Group | Difference | P value | Low confidence limit | Uper confidence limit |
| T1-T2 | –2.33 | 0.42 | –8.55 | 3.88 |
| T1-T3 | –6.00 | 0.06 | –12.21 | 0.21 |
| T1-T4 | –9.67 | 0.01** | –15.88 | –3.45 |
| T1-T5 | –3.67 | 0.22 | –9.88 | 2.55 |
| T2-T3 | –3.67 | 0.22 | –9.88 | 2.55 |
| T2-T4 | –7.33 | 0.03* | –13.55 | –1.12 |
| T2-T5 | –1.33 | 0.64 | –7.55 | 4.88 |
| T3-T4 | –3.67 | 0.22 | –9.88 | 2.55 |
| T3-T5 | 2.33 | 0.42 | –3.88 | 8.55 |
| T4-T5 | 6.00 | 0.06 | –0.21 | 12.21 |
| *: Denotes significant difference (P<0.05); **: Denotes highly significant difference (P<0.01). | ||||
利用MetaStat分析了处理组和对照根际细菌差异显著性物种的结果如图 5所示。T2–T5处理组分别与T1对照比较，共有3个差异极显著物种，10个差异显著物种。T2与T1比较，差异显著(P<0.05)物种罗姆布茨菌属(Romboutsia)、葡萄球菌属(Staphylococcus)、孪生球菌属(Gemella)、链球菌属、候选硝化球菌属(Candidatus Nitrososphaera)均在T2处理根际富集。T3与T1比较，差异极显著(P<0.01)物种MND1、差异显著物种固氮氢自养单胞菌属(Azohydromonas)和乳杆菌属在T3处理根际富集，差异显著物种斯克尔曼氏球菌属(Skermanella)在T1对照根际富集。T4与T1比较，差异显著物种罗姆布茨菌属在T4根际富集，差异极显著物种柯林斯菌属(Collinsella)在T1根际富集，T5与T1比较，T5根际无显著差异菌属富集，差异极显著物种栖水菌属(Enhydrobacter)和差异显著性物种UTBCD1均在T1根际富集。
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| 图 5 属水平差异显著性物种 Fig. 5 Significantly different species at genus level. |
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根据测序土壤样本在Silva数据库获得的物种功能注释与丰度信息，选取相对丰度排名前35的功能及其在每组样本的丰度作聚类热图，较为直观地了解不同处理根际细菌群落的重要功能在KEGG代谢通路这3个层级的富集差异。由第3层级代谢通路可知(图 6)，T1对照淀粉和蔗糖、氨基酸糖和核苷酸糖代谢功能基因相对丰度较高。T2处理糖酵解和糖原异生、线粒体生物发生、半胱氨酸和甲硫氨酸代谢、嘧啶代谢和运转RNA生物发生功能基因上调。T3转运蛋白、染色体和相关蛋白、RNA降解和分泌系统功能基因上调。T4 mRNA生物合成和群体感应功能基因上调。T5乙醛酸和二羧酸酯代谢功能基因上调。t检验显示，T2常规施肥和T3–T5调理剂处理组分别与T1对照比较，根际细菌群落功能差异显著(P<0.05)，T3、T4、T5处理之间根际细菌群落功能差异显著(P<0.05)。
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| 图 6 不同处理细菌群落功能相对丰度 Fig. 6 Relative abundance of bacterial communities functions of different treatments. The legend in the upper right corner shows that the relative abundance increases gradually from bottom to top, with the lowest relative abundance in dark blue and the highest relative abundance in dark red. 右上角图例表示相对丰度由下至上逐渐增加，深蓝色相对丰度最低，深红色相对丰度最高。 |
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将根际土壤理化性状与细菌群落α多样性进行Spearman相关分析，相关系数见表 5，根际土壤理化性状与细菌群落α多样性无显著相关性，但根际土壤TDS、AN、AP、AK与细菌丰富度呈正相关，TN与细菌丰富度和均匀度呈正相关，pH、TK与细菌丰富度呈负相关，OM、TP与细菌丰富度和均匀度呈负相关。
| Alpha-diversity | Soil physico-chemical properties | ||||||||
| pH | TDS | OM | TN | TP | TK | AN | AP | AK | |
| Observed_species | –0.20 | 0.34 | –0.19 | 0.24 | –0.21 | –0.08 | 0.16 | 0.06 | 0.02 |
| Shannon | 0.00 | 0.14 | –0.17 | 0.25 | –0.29 | 0.08 | –0.10 | 0.10 | 0.04 |
| Simpson | 0.07 | 0.04 | –0.11 | 0.21 | –0.21 | 0.11 | –0.14 | 0.09 | 0.03 |
| Chao1 | –0.27 | 0.35 | –0.15 | 0.26 | –0.19 | –0.06 | 0.20 | 0.11 | 0.11 |
| ACE | –0.30 | 0.38 | –0.19 | 0.31 | –0.27 | –0.08 | 0.19 | 0.12 | 0.10 |
| Goods_coverage | 0.36 | –0.48 | 0.10 | –0.21 | 0.23 | 0.04 | –0.10 | –0.15 | –0.16 |
| PD_whole_tree | –0.22 | 0.20 | –0.04 | 0.07 | 0.03 | 0.30 | 0.07 | 0.25 | 0.15 |
将各处理根际细菌群落物种相对丰度与赤霞珠产量和品质进行Spearman相关性分析，相关系数见表 6，乳杆菌属与可溶性固形物含量呈显著负相关(P<0.05)，与滴定酸呈显著正相关。RB41与产量、百粒重呈显著负相关。UTBCD1与总酚呈显著负相关。节杆菌属与可溶性固形物呈显著正相关。假单胞菌属与可溶性固形物呈极显著负相关(P<0.01)，与滴定酸呈极显著正相关。另外，节杆菌属与葡萄产量、百粒重、单宁和花色苷呈正相关，双歧杆菌与总酚、花色苷呈正相关、与单宁和总糖呈负相关。
| Genus | Yield | 100-berry weight | Fruit quality | |||||
| TDS | TA | TPC | TT | TSC | AC | |||
| Lactobacillus | –0.18 | –0.06 | –0.57* | 0.70** | –0.17 | –0.07 | –0.02 | –0.28 |
| RB41 | –0.55* | –0.58* | –0.22 | 0.35 | 0.18 | –0.13 | –0.16 | 0.14 |
| UTBCD1 | –0.40 | –0.33 | –0.15 | 0.04 | –0.54* | –0.38 | 0.16 | –0.34 |
| Arthrobacter | 0.25 | 0.22 | 0.60* | –0.46 | 0.24 | 0.35 | 0.06 | 0.36 |
| Streptococcus | –0.32 | –0.22 | –0.65** | 0.65** | 0.01 | –0.04 | –0.42 | –0.05 |
| Pseudomonas | –0.36 | –0.26 | –0.74** | 0.71** | –0.15 | 0.16 | –0.43 | –0.01 |
| Bifidobacterium | –0.13 | 0.00 | –0.08 | 0.21 | 0.48 | –0.33 | –0.39 | 0.20 |
| *: Denotes significant correlation (P<0.05); **: Denotes highly significant correlation (P<0.01). | ||||||||
土壤pH是判断土壤酸碱程度的重要指标，过高的pH会改变土壤物理和化学性质，使大部分作物生长的土壤环境退化。本试验土壤调理剂处理使得葡萄根际土壤pH升高，其中T4和T5处理pH升高显著(P<0.05)，且调理剂处理葡萄后其产量和品质得到提升，这可能与土壤调理剂中含有牛粪、脱硫石膏、煤矸石、麦饭石等成分有关。Zhang等[44]总结了大量研究调理剂对土壤pH值、土壤特性和作物产量影响的文献，发现对于pH<6.5的酸性土壤，施用石灰、生物炭、工农副产品、粪肥、秸秆及其组合，土壤pH值显著提高了5%–17%，作物产量分别提高了9%–57%，并将pH的升高归结于有机粪肥中含有较高的碳酸钙、碳酸氢钙和有机酸阴离子降解过程的脱羧反应[45-47]。通常情况下牛粪偏碱性，pH为6.9–8.7[48]，李继蕊等[49]采用盆栽方法比较了蚯蚓和牛粪堆肥对黄瓜根际环境和产量品质的影响，结果表明随着牛粪堆肥和蚯蚓堆肥添加量的增大，土壤pH值、有机质、EC增加。脱硫石膏是燃煤电厂采用石灰石-石膏湿法脱硫工艺对烟气进行脱硫后产生的副产物，呈弱碱性，在盐碱地改良中所用脱硫石膏不宜有过高的pH，应将脱硫石膏pH限量调整到5.5–8.5[28]。脱硫石膏施用于碱性土壤中，溶解在土壤中的Ca2+会置换土壤胶体吸附的Na+，被置换出来的Na+在水分淋洗作用下离开作物根区，降低土壤pH，但由于土壤的初始条件不同，施用脱硫石膏引起土壤pH降低的程度不同；另外，脱硫石膏的施用会提高土壤中Ca和S等植物必需的矿质营养，可直接或间接促进植物生长[50-51]。煤炭生产和加工过程产生大量煤矸石，煤矸石灰分中SiO2含量较高，pH为6.2–7.9[29, 52]，有研究显示外源Si的施用除了促进植物生长，提升植物抗盐碱、抗冷冻、抗病害能力外，还会提高土壤pH，增加土壤盐渍化的风险[53]。麦饭石是一种天然硅酸盐矿物，pH约9.8，能够释放出P、K、Na、Ca、Mg、Fe、Mn等常量和微量元素，具有较强的生物活性，能够促进作物生长，可作为肥料和堆肥的添加剂[30, 54]。本试验中调理剂处理根际土壤pH与对照相比有不同程度的增加，其可能的机制是由于调理剂中牛粪、脱硫石膏、煤矸石、麦饭石偏碱性，Al3+、SiO44-、Ca2+、Fe3+、Mg2+等离子和有机酸根离子的添加会消耗根际土壤中H+[55]；同时，T5处理后，葡萄的产量和品质最佳，可能是麦饭石富含植物生长所必需的多种常量和微量元素，促进了酿酒葡萄的光合作用和对氮素等营养物质的吸收，提高了其产量和品质。
3.2 土壤调理剂对赤霞珠根际细菌群落物种分布的影响土壤微生物群落物种多样性特征常用于评价土壤质量和健康程度[56-57]。变形菌门细菌具有可变形态和多种生理代谢类型，环境适应能力强，广泛存在于自然界各类生态系统中，在土壤氮磷硫循环、有机物降解、土壤修复等生态过程中发挥着重要作用[58-59]。本试验中3种土壤调理剂处理，根际优势菌变形菌门相对丰度均增加，可能是土壤调理剂增加了根际OM、TP和TK，促进了变形菌门中的富营养型细菌的生长和繁殖。郭翠莲等[60]开展了微生物菌肥对油橄榄生长和根际微生物多样性的研究，结果显示变形菌门作为根际优势菌门，与土壤AP、TN、TP、TK、OM呈正相关，这与本试验结果相一致。酸杆菌门是一类嗜酸菌，在土壤中广泛存在并具有重要生态功能[61]，T3–T5处理组使得优势菌酸杆菌门相对丰度降低可能与调理剂处理提高了根际pH有关。
在属水平上，T3和T4处理假单胞菌属相对丰度增加，可能是由于T3和T4处理根际土壤TP含量显著增加，促进了具有解磷和促生功能的假单胞菌属相对丰度提高[62]。乳杆菌属能够调节有机物和元素生物化学循环，降解有毒物质，促进植物、土壤、人体和动物健康[63]，是可持续农业发展中非常有潜力的菌种资源。UTBCD1菌属为拟杆菌门嗜几丁质菌科属种，Dilegge等[64]研究显示甜菜植物生长促进了UTBCD1等6种特异性菌属丰度的增加，具有潜在的促生性能。本试验T4处理根际乳杆菌属和UTBCD1菌属相对丰度相较于其他处理增加十分明显，是否与调理剂成分有关需进一步探讨。节杆菌属广泛分布于陆地环境，具有营养多功能性，可降解有机物和多种环境污染物，在多种生态位中处于优势地位，是重要的促生菌[65-66]。节杆菌属在本试验所有处理根际中相对丰度均较高，可能与酿酒葡萄赤霞珠根部分泌物有关；同时，节杆菌属在T5处理根际中相对丰度达到最高，表明该调理剂明显促进了该菌属的生长和繁殖。候选剑线虫杆菌属为美国剑线虫内生细菌，在宿主体内具有营养补充作用[67]，T5处理该菌属相对丰度增加明显，其原因值得进一步探讨。
3.3 不同处理赤霞珠根际细菌多样性环境选择和扩散限制是生态系统中生物群落构建的两个基本过程，在局域尺度上环境选择对土壤细菌群落多样性起着主导作用[68]。试验结果显示调理剂处理减少了根际细菌群落α多样性，但与T1对照比较差异不显著(P>0.05)。Zhou等[69]研究显示土壤pH对细菌群落结构和多样性的影响超过了空间和气候因素。Yang等[70]研究了我国西北部贺兰山3种植被建群种根际微生物群落结构和共发生网络，开展了微生物群落α多样性和土壤理化性质相关分析，结果表明根际细菌和真菌多样性与pH呈显著正相关。Lu等[71]开展了生物肥料和发酵秸秆调理剂对盐碱地燕麦生产力和根际细菌群落的研究，结果显示发酵秸秆调理剂处理和发酵秸秆调理剂结合生物肥料处理减少了燕麦根际细菌群落α多样性。Lyu等[72]开展了免耕结合绿肥试验对土壤质量和作物产量的影响研究，结果显示绿肥施用降低了细菌多样性但增加了优势菌属的丰度。这些研究结果与本试验调理剂处理降低了根际细菌α多样性的结果相一致，可能是由于调理剂处理组和对照组根际pH均较高，不利于喜酸或喜中性的细菌生长和繁殖，有利于嗜盐碱和耐盐碱细菌的生长和繁殖，从而导致处理与对照间细菌群落α多样性差异不显著；同时，由于调理剂处理增加了根际有机质，有利于富营养细菌生长和繁殖，也会导致细菌群落多样性减少。虽然相关分析显示根际土壤环境因子与细菌微生物群落α多样性无显著相关性，但根际土壤TDS、AN、AP、AK与细菌丰富度呈正相关，TN与细菌丰富度和均匀度呈正相关，pH、TK与细菌丰富度呈负相关，OM、TP与细菌丰富度和均匀度呈负相关，表明细菌落结构受多种环境因素的综合影响。
β多样性是常用的分析微生物群落结构差异的统计学方法。试验结果显示T4处理与T1对照比较，β多样性差异极显著，与T2处理比较，差异显著，这可能是由于其根际土壤理化性质的差异引起的细菌群落结构差异。
3.4 根际细菌显著性差异物种利用MetaStat可对不同分类学水平进行两组样本差异显著性物种进行分析。T2常规施肥与T1对照相比较，差异显著物种罗姆布茨菌属、葡萄球菌属、孪生球菌属、链球菌属、候选硝化球菌属均在T2处理根际富集，可能与T2常规处理中的化肥和生物有机肥有关[73-74]。T3与T1对照组相比，差异极显著物种MND1、差异显著物种固氮氢自养单胞菌属和乳杆菌属在T3处理组的根际富集，T3处理使得氮循环、固氮和促生类细菌丰度增加，可能与T3调理剂成分有关，并有利于葡萄生长[63, 75-76]。T4与T1对照组相比，差异显著物种罗姆布茨菌属在T4处理根际富集可能与调理剂中煤矸石有关，其含碳20%–30%，有些还含有腐殖酸[29, 76]。T5与T1组相比，T5处理根际无显著差异菌属富集，差异极显著物种栖水菌属和差异显著性物种UTBCD1均在T1根际富集。栖水菌属为好氧或兼性厌氧发酵型革兰氏阴性杆菌，有研究从铁皮石斛果实中分离出该菌属，但具体功能不详[77]。UTBCD1菌属在氮素缺乏的土壤根际中富集，甜菜植物生长能够促进根际UTBCD1丰度增加[78]，UTBCD1菌属在T1对照根际富集，可能与T1对照根际环境氮素营养较低和酿酒葡萄根系分泌物有关。
3.5 土壤调理剂处理根际细菌功能潜势功能聚类热图显示，相较于T1对照，调理剂T3处理使得细菌转运蛋白、染色体和相关蛋白、RNA降解、分泌系统相关的功能基因上调，表明T3处理增强了根际细菌特异性底物转运蛋白功能表达，促进了细菌的存活和拮抗作用[79-80]。T4处理mRNA生物发生和群体感应功能相对丰度上调，表明T4处理可促进根际细菌的活性。T5处理葡萄根际细菌乙醛酸、二羧酸、丙酮酸、丙酸脂代谢功能相对丰度提高，表明T5处理有利于促进根际细菌群落代谢活性，增强了抵抗盐碱等逆境的能力[81]。
3.6 根际细菌群落物种丰度与赤霞珠产量和品质的相关性根际微生物与植物存在着复杂的相互作用关系，对植物产量、品质具有重要影响[82–83]。RB41为酸杆菌门(Acidobacteria)酸杆菌科(Acidobacteriaceae)的一个未知分类的菌属，参与土壤C、N循环[84]。酸杆菌一般具有嗜酸、寡营养、难培养的特点，研究发现一些酸杆菌的基因序列在中性甚至碱性的环境中被检测出来[85]。本试验关联分析表明根际RB41菌属相对丰度与产量、果实百粒重呈显著负相关，可能与其寡营养特征有关。节杆菌属具有高效降解有机污染物、吸附重金属和营养多功能性，广泛存在于土壤和水体环境中[86]，关联分析显示节杆菌属与葡萄产量、百粒重、单宁和花色苷呈正相关，这与其能够促进植物氮磷等营养元素吸收、减缓盐碱危害的生物学特性有关。根际菌属相对丰度与葡萄产量和品质的相关性可在一定程度上反映其在群落生态功能中的重要性。
土壤调理剂是调控根际微生物群落结构和促进生态功能的重要措施[87-88]。本试验分析了不同调理剂处理下根际细菌群落结构和功能特征以及与根际土壤环境因子、葡萄产量和品质的相关性，但未涉及植物根系本身对根际细菌群落的影响及其权重。同时，关联分析中的关键菌属的生物学相关性或生物学意义也有待于后续进一步深入研究。
3.7 结论调理剂处理提高了根际营养水平与赤霞珠产量和品质，根际细菌群落变形菌门相对丰度增加，未知细菌类群和酸杆菌门相对丰度减少，细菌群落结构和物种多样性存在差异，根际显著差异物种可作为潜在的生物标志物。调理剂处理根际细菌群落染色体和相关蛋白、mRNA生物发生、乙醛酸以及二羧酸酯代谢等主要功能基因上调。根际多种环境因素综合影响着细菌群落多样性，环境因子与细菌群落结构、细菌群落物种与赤霞珠产量及其品质密切关联。T5处理根际土壤理化和生物学性状以及赤霞珠产量和品质效果较好，具有一定的应用前景。
致谢: 感谢宁夏壹泰丰生态肥业有限公司王兵在课题组调理剂研制的过程中所提供的技术支持，以及杨忠在土壤调理剂试验过程中提供的帮助。
作者贡献声明
安帅丞：初稿写作、数据整理；毕江涛：试验设计、稿件写作、润色修改；李功：试验技术咨询指导；毛瑞璠：试验测试、数据记录和整理；刘鹏、惠治兵：试验测试；苏小琴：土壤样品测试。
作者利益冲突公开声明
作者声明没有任何可能会影响本文所报告工作的已知经济利益或个人关系。
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